FLUCTUACIÓN POBLACIONAL DE Guayaquila
gracilicornis (Stål)
(HEMIPTERA: MEMBRACIDAE) EN MARAÑÓN (Anacardium
occidentale L.)[1]
Randy Atencio-Valdespino 2; Vidal Aguilera-Cogley 3;
Melvin Jaén4; Anovel Barba-Alvarado 5
RESUMEN
El membrácido Guayaquila
gracilicornis (Stål) (Hemiptera: Membracidae), es una especie fitófaga
asociada al marañón en Panamá. Este insecto tiene relaciones mutualistas con
hormigas como Camponotus lindigi Mayr (Hymenoptera: Formicidae).
El objetivo del estudio fue determinar la fluctuación poblacional de ninfas y
adultos de G. gracilicornis asociada con la especie de hormiga C.
lindigi, así como la correlación con la precipitación en árboles de
marañón. Se realizó dentro de una plantación de marañón en la localidad de Río
Hato, Panamá, durante 12 meses del año considerando el período seco y lluvioso
de la zona. Con muestreos mensuales de julio de 2021 a junio de 2022. La
fluctuación poblacional de los adultos y ninfas de G. gracilicornis así
como de la hormiga C. lindigi presentó un pico poblacional de
junio de 2022, correspondiendo al de mayor densidad poblacional registrado en
el período lluvioso. Durante el estudio entre las poblaciones del membrácido y
la precipitación no existe una relación, mientras que existe una alta
correlación entre la presencia de especímenes adultos y ninfas de G.
gracilicornis y la especie de hormiga C. lindigi, debido a
una relación mutualista entre ambas especies. Se demuestra que el marañón
constituye una planta hospedante de una especie de G. gracilicornis y su
principal hormiga asociada, que constituyen relaciones ecológicas determinantes
para programas de manejo del membrácido en futuros escenarios donde
potencialmente pudiese ser una plaga primaria dentro de las plantaciones de
marañón en Panamá.
Palabras claves: Hormiga,
membrácido, mutualismo, precipitación pluvial.
POPULATION FLUCTUATION OF
Guayaquila gracilicornis (Stål)
(HEMIPTERA: MEMBRACIDAE) IN
CASHEW (Anacardium occidentale L.)
ABSTRACT
The treehopper Guayaquila
gracilicornis (Stål) (Hemiptera: Membracidae) is a phytophagous species
associated with the cashew tree in Panama, where this treehopper has
mutualistic relationships with ants such as Camponotus lindigi Mayr
(Hymenoptera: Formicidae). The objective of the study was to determine the
population fluctuation of nymphs and adults of G. gracilicornis
associated with the ant species C. lindigi as well as the correlation
with rainfall in cashew trees. The research was conducted in a cashew
plantation in the town of Río Hato, Panama, over the course of a year,
considering the area's dry and rainy seasons. Monthly samplings were carried
out from July 2021 to June 2022. The population fluctuation of adults and
nymphs of G. gracilicornis as well as of the ant C. lindigi
presented a population peak in June 2022, corresponding to the highest
population density recorded in the rainy period. There is no relationship
between the populations of the treehopper and the
precipitation during the study. There is a high correlation between the presence
of adult specimens and nymphs of G. gracilicornis and the ant species C.
lindigi due to a mutualistic relationship between both species. The present
study demonstrates that the cashew is a host plant of a treehopper species and
its main associated ant, which permits determining ecological relationships for
management programs of this treehopper in future scenarios where it could
potentially constitute a primary pest within cashew plantations in Panama.
Key
words: Ant, mutualism, rainfall,
treehopper.
INTRODUCCIÓN
Dentro de los frutales
producidos y preferidos por la población en Panamá, el marañón (Anacardium
occidentale L.) (Sapindales: Anacardiaceae) es uno de los frutales con
mayor potencial de producción, basado en la adaptabilidad de la planta a
diferentes regiones del país (Instituto Nacional de Estadística y Censo [INEC],
2021; Ministerio de Desarrollo Agropecuario [MIDA], 2021).
El Censo Agropecuario
Nacional de Panamá de 2011 reportó 456 019 plantas de marañón distribuidas
entre 56 461 propietarios a nivel nacional, principalmente árboles de traspatio
y en zonas boscosas (INEC, 2021).
Las cifras del marañón en
Panamá han variado durante los últimos años, cuyo registro para el cierre
agrícola 2020-2021 en Panamá reportaba más de 191 productores registrados con
180 hectáreas (MIDA, 2021).
A nivel internacional, la
producción del marañón en diversas regiones del mundo se basa en la demanda de
sus nueces (rica en micronutrientes) y de su falso fruto por las
características nutricionales que presentan (McLaughlin et al., 2018). Los
principales productores en el mundo incluyen Costa de Marfil, India, Burundi,
Vietnam, Filipinas, Tanzania, Benín, Malí, Guinea-Bissau y Brasil, cuya
producción en conjunto sobrepasaban los 3 000 000 t (Organización de las
Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura [FAO], 2020).
Estas características
nutricionales, también son aprovechadas por una serie de insectos que buscan
refugio y alimento dentro de la estructura de los árboles de marañón, que
incluyen complejos órdenes tales como Hemiptera, Coleoptera, Diptera e
Isoptera, reportados en diversas regiones de América (Jiménez-Martínez y
Gómez-Martínez, 2012) y África (Dwomoh et al., 2008; Agboton et al., 2014).
Dentro de estos grupos de
insectos presentes en el marañón, se encuentran los membrácidos (Hemiptera:
Membracidae), que se caracterizan por presentar un rango de longitud de 2 a 25
mm y un pronoto característico con diversas formas geométricas, pero igualmente
se destaca que poseen un estilete o aparato bucal alargado y especializado para
succionar la savia de las plantas, lo que los hace fitófagos especialistas o
generalistas de determinadas plantas (Godoy Cabrera et al., 2006).
A pesar de que son
limitados los reportes que indican que las especies de la familia Membracidae
ocasionan daños en marañón en Panamá y en otras regiones, existen reportes en
Panamá de daños de la especie Antianthe expansa Germar que ocasionó
marchitez y deformación dentro de las plantas de aguaymanto o uchuva (Physalis
peruviana L.) (Collantes y Pittí, 2019).
Uno de los principales
aspectos a tomar en cuentan en Panamá con respecto a las especies de la familia
Membracidae se basa en el mecanismo de inserción del estilete para alimentarse
de la savia de las plantas; lo cual hace de esta familia potenciales vectores
de enfermedades transmitidas por microorganismos como bacterias y virus que pueden
afectar la rentabilidad y composición del sector agrícola y forestal (Huang et
al., 2020).
Los membrácidos al
alimentarse del tejido leñoso pueden afectar la recuperación en plantas débiles
y provocar la caída de hojas y flores, registrando su presencia en cultivos
tales como chile (Capsicum annuum
L.), tomate (Solanum lycopersicum L.),
berenjena (Solanum melongena L.),
melón (Cucumis melo L.), guanábana (Annona murticata L.), guandú (Cajanus cajan (L.) Huth), café (Coffea spp.), nance (Byrsonima crassifolia (L.) Kunth) entre
otros rubros (Zumbado y Azofeifa, 2018).
El objetivo del trabajo en
el cultivo de marañón fue determinar la fluctuación poblacional de ninfas y
adultos de Guayaquila gracilicornis (Stål) junto con la especie
asociada de hormiga Camponotus lindigi Mayr así como la
correlación con la precipitación.
MATERIALES Y MÉTODOS
El
estudio se realizó durante el período de julio de 2021 a junio de 2022 dentro
de la Finca Experimental Río Hato Sur del Instituto de Innovación Agropecuaria
de Panamá (IDIAP), localizada en el corregimiento de Río Hato, distrito de
Antón, provincia de Coclé, entre los 8˚ 21' 9" de latitud Norte y los -80
˚ 9' 41,2" de longitud Oeste.
La zona del estudio
presenta un clima tropical de sabana y de acuerdo con la clasificación
climática de Köppen y Geiger como Am, con periodos secos cortos (Autoridad
Nacional del Ambiente, 2010; climate-data.org, 2022).
La época seca se registra
usualmente durante el período de enero a abril, con precipitación total de 94,2
mm con una temperatura promedio de 28,43˚ C y un período lluvioso que va de
mayo a diciembre con una precipitación total de 1225,9 mm con una temperatura
promedio de 28,43˚ C (Empresa de Transmisión
Eléctrica [ETESA], 2022).
Se
seleccionó una plantación de marañón de variedad Enana Precoz, originaria de
Brasil, con árboles adultos entre 5 m y 6 m de altura establecidas desde el año
1996 (Figura 1).
Se realizaron muestreos
mensuales y, en cada uno, se
seleccionaron ocho árboles dentro de un total de 80 al azar en zigzag, dentro
de cada árbol se establecieron cuatro puntos de crecimiento o ramitas nuevas
(orientados cada uno a los cuatro puntos cardinales Norte, Sur, Oeste y Este),
para establecer la muestra única a partir de la metodología planteada por
Estrada Virgen et al. (2019), los cuales fueron muestreados mensualmente
durante 12 meses.
La captura se realizó
introduciendo los brotes terminales identificados dentro de bolsas plásticas
con cierre hermético (16,5 cm x 8,2 cm) para capturar los especímenes de G.
gracilicornis adultos, ninfas y hormigas asociadas que fueron inmovilizados
asperjándoles dentro de la bolsa etanol al 70%.
Los materiales
entomológicos encontrados, de estadios del membrácido y especies asociadas de
hormigas, fueron capturados dentro de las bolsas plásticas con el uso de un
pincel No. 2 y una pinza entomológica para introducirlos en viales de 4 Dram
con etanol al 70% para preservar hasta llegar a condiciones de laboratorio.
Las muestras se trasladaron
al Laboratorio de Protección Vegetal (LPV) del Centro de Innovación
Agropecuaria Divisa (CIAD) del Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá
(IDIAP), en la localidad de los Canelos, provincia de Herrera, Panamá.
La identificación del
material entomológico se realizó siguiendo los caracteres descritos por claves
taxonómicas para el membrácido (Rodríguez-Juárez y Pinedo-Escatel, 2018) y
claves taxonómicas para las hormigas (Gutiérrez-Martínez, 2014).
Las fotografías en
campo se tomaron con una cámara compacta de 18.2 Mp, con zoom óptico 20x (4,3 -
86 mm) e intervalo de longitud focal de 4,3 - 86 mm; las imágenes fueron
editadas con el programa Microsoft Paint de Microsoft Windows 10 versión 1909.
Se examinó el número
de huevos, ninfas y adultos del membrácido, además de las hormigas, en un
estereomicroscopio con magnificación de 8 x – 100 x), con cámara e iluminación
LED 5000 SLI.
Los datos de precipitación
se tomaron de las estaciones meteorológicas de Empresa de Transmisión
Eléctrica, S. A. (ETESA, 2022) próximas a la localidad de la plantación. La información obtenida fue graficada y se realizó
un análisis de correlación de Pearson entre la fluctuación poblacional del
total de adultos y ninfas de G. gracilicornis y la precipitación durante
el período de estudio que incluyó la utilización de la herramienta de análisis
de datos dentro de hojas de cálculo de Microsoft Excel 2016.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Identificación de la especie de membrácido
Durante el período de
estudio la especie identificada de membrácido fue Guayaquila
gracilicornis (Stål) (Hemiptera:
Membracidae).
En Panamá según Flynn
(2012) dentro del género Guayaquila
(Hemiptera: Membracidae) se reportan siete especies, que además de G. gracilicornis, incluyen Guayaquila attenuata Dietrich, Guayaquila contorta Dietrich, Guayaquila fasciata Dietrich, Guayaquila fusiformis (Fowler), Guayaquila pallescens (Stål) y Guayaquila roreriana Goding.
Los adultos de la
especie G. gracilicornis varían su longitud de 4 a 7 mm, con una coloración
matizada con amarillo, naranja y marrón; la cabeza presenta un vertex
pubescente convexo o sub-aplanado; el pronoto presenta pubescencia esparcida
con un cuerno que puede ser corto y curvado que puede variar con el dimorfismo
sexual caracterizado en las hembras por ser más grande que en los machos (Godoy
Cabrera et al., 2006) (Figura 2).
Las ninfas,
principalmente en el quinto estadio presentan una coloración que varía de
naranja, marrón a oscuro, con una franja de color naranja dorsalmente; el
pronoto presenta un cuerno que se bifurca en dos espinas horizontales en
relación con el resto del cuerpo del insecto; en el pronoto II se presentan dos
setas largas en forma de espinas oscuras; el dorso del abdomen presenta cuatro
espinas (Figura 3).
El comportamiento
observado con G. gracilicornis incluye cuidado parental sobre los huevos hasta la
eclosión de estos, pero a la vez comparte con diversas especies del género Guayaquila que no pueden reubicar su
descendencia en otros puntos diferentes al sitio de ubicación inicial de los
huevos, que se asocia a un comportamiento subsocial (Lin, 2006) (Figura 4).
Estudios previos
reportaban la asociación entre membrácidos y hormigas, debido al hecho que
estos membrácidos producen mielecilla que contiene azúcar y sustancias de
desechos que son aprovechados por otros insectos (Richter, 2017).
En Panamá, la especie
de G. gracilicornis fue encontrada relacionada a la especie de hormiga Camponotus lindigi Mayr
(Hymenoptera: Formicidae) (Figura 5) que ya había sido reportada previamente y
caracterizada por presentar una cabeza de color rojo que se extiende hasta la
parte anterior del pronoto y el resto del cuerpo de color negro incluyendo el
gáster, que también ha sido asociada a otras especies como el caso de orugas de
Rekoa marius (Lucas) (Lepidoptera:
Lycaenidae) (Santos-Murga et al., 2020).
Los huevos, ninfas y
adultos de G. gracilicornis han sido encontrados en el borde del tejido terminal
de las ramitas próximas a la floración y fructificación, encontrando que los
sitios donde fueron colocados los huevos presentaban pequeñas laceraciones en
el tejido vegetal donde una vez eclosionados se ubicaban las ninfas y adultos
agrupados para alimentarse de savia (Figura 6).
La
importancia de G. gracilicornis en el marañón radica en
los potenciales daños que los membrácidos pueden causar en las plantas por la
inserción del estilete o el ovipositor; causando cortaduras en tallos jóvenes y
suaves, dando paso a la entrada de hongos y produciendo cicatrices, incluyendo
la inserción profunda de los huevos dentro de los frutos pequeños que puede
causar pérdidas en las cosechas (Godoy Cabrera et al., 2006).
Fluctuación poblacional de G.
gracilicornis en marañón
El período de desarrollo
del estudio de 12 meses dio como resultado la colecta de 1 105 especímenes de G. gracilicornis,
de los cuales 297 fueron adultos (26,88%) y 808 fueron ninfas (73,12%). De
igual manera se contabilizo un total de 156 especímenes de la especie de
hormiga C. lindigi, elementos que indican que el marañón
es una planta hospedante de la especie G.
gracilicornis.
La
fluctuación poblacional de adultos y ninfas de G. gracilicornis, así
como de la hormiga C. lindigi se manifestó durante el período
seco y lluvioso en que se realizó el estudio, con el pico poblacional de
adultos y ninfas más alto en el mes junio de 2022 correspondiendo al de mayor
densidad poblacional registrado en el período lluvioso (Figura 7).
La menor densidad
poblacional total de especímenes adultos (10) se dio en el mes de diciembre de
2021 en período de lluvias y la menor densidad poblacional de ninfas (38), que
coincidió con el menor número de especímenes de hormigas C. lindigi (4)
se dio en el mes de septiembre de 2021 en periodo lluvioso. El mes de diciembre
presento precipitaciones de 95,5 mm, en tanto que el mes de septiembre presento
127,1 mm de precipitación (Figura 7).
Durante
el período de estudio la fluctuación de precipitación vario de 7,2 mm en
período seco a 214,9 mm en período lluvioso y la temperatura promedio vario de
27° a 29,1° C.
El análisis de correlación
realizado indica que existe un coeficiente de correlación no significativo
positivo bajo (0,3276) entre las precipitaciones y el total de especímenes de G.
gracilicornis, capturados (adultos y ninfas), que son resultados similares
a los de Pinzón Florián
y Quintero Calimán
(2001) que indicaron que las poblaciones de membrácidos no fueron afectadas por
factores como precipitación, temperatura y humedad relativa, sino más bien por
la relación con la planta hospedante y
enemigos naturales como sucede con la especie Aconophora elongatifirmis
Dietrich (Hemiptera: Membracidae) dentro de árboles de Tecoma stans (L.)
Juss. ex HBK en Colombia.
El análisis de correlación
realizado indica que, para verificar la relación entre la población de
especímenes capturadas de G. gracilicornis y especímenes de hormigas C.
lindigi, existe un
coeficiente de correlación significativo positivo alto (0,8798), que indica la
relación mutualista que existe entre la especie de membrácido G.
gracilicornis y la hormiga C. lindigi, tal como indica Lanuza
Garay et al. (2021), al mencionar las relaciones e interrelaciones entre las
especies, que incluye relaciones antágonicas (planta-herbívoro) y mutualistas
(defensa); está última como ocurre con el membrácido G. gracilicornis, que es protegido por la hormiga C.
lindigi para obtener la
mielecilla producida por G. gracilicornis.
Las poblaciones del
membrácido G. gracilicornis y la hormiga C. lindigi, se
mantuvieron presentes durante todo el año en los puntos terminales de
marañón, tanto en la etapa fenológica de crecimiento vegetativo como de
crecimiento reproductivo.
La constante presencia de
ambas especies está asociada con la posibilidad de adquirir alimento y
protección dentro del hospedante,
principalmente por la poca movilidad inicial de las ninfas hasta completar el
estadio adulto, asociado a la necesidad de encontrar puntos terminarles dentro
de las ramas para una oviposición exitosa por parte del membrácido (Romero et al., 2011).
CONCLUSIONES
·
Se identificó a G. gracilicornis como
la especie de membrácido de mayor relevancia asociada al cultivo del marañón en
Río Hato, Coclé, Panamá.
·
Las poblaciones de adultos y ninfas del
membrácido G. gracilicornis y adultos de la hormiga C. lindigi,
estuvieron presentes durante todo el período de estudio, que incluyó los
períodos seco y lluvioso, así como los períodos de crecimiento vegetativo y
crecimiento reproductivo del marañón, durante 12 meses.
·
La presencia de especímenes
de G. gracilicornis no estuvo asociada con la precipitación registrada
en la zona del estudio, en su lugar, su relación se asoció a las condiciones de
alimentación y protección que le pueda brindar la planta hospedante al insecto fitófago.
·
Las poblaciones se desarrollaron principalmente
en los puntos terminales de las ramas de marañón, próximos a los puntos de
floración y fructificación donde la especie oviposita sus huevos y se
concentran sus ninfas hasta la etapa de adultos.
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AGRADECIMIENTOS
Al proyecto Identificación
y manejo de agentes bióticos causantes de problemas sanitarios emergentes en el
marañón (501.F.2.19), a través de la actividad de Entomofauna asociada al
cultivo de marañón en Río Hato, Coclé (501.F.2.19.05). La colaboración general
dentro del laboratorio de la Asistente Meylis Marciaga. Los autores Randy
Atencio-Valdespino, Vidal Aguilera-Cogley y Anovel Barba-Alvarado agradecen al
Sistema Nacional de Investigación (SNI) de la SENACYT por su apoyo.