EFECTOS
DE LA APLICACIÓN DE CADMIO AL SUELO
EN
PLANTAS DE CACAO DEL CLON AS-CP 2661[1]
Jhon
Alexander Villalaz-Pérez[2];
José Ezequiel Villarreal-Núñez[3];
Adolfo
Santo-Pineda[4];
Abiel Gutiérrez-Lezcano[5];
Agustín Merino[6]
RESUMEN
El objetivo de la investigación fue evaluar la absorción máxima de
cadmio (Cd) en diferentes órganos de las plantas de cacao, así como determinar
la bioacumulación y traslocación que presenta el clon AS-CP 26-61, al aplicar
diferentes concentraciones de Cd en el suelo. Se utilizó un diseño
completamente al azar, con seis tratamientos y tres repeticiones. El suelo
utilizado fue del distrito de Almirante, Bocas del Toro, extraído hasta una
profundidad de 30 cm. Se trató con CdSO4 diluido y aplicado en la
superficie en dosis de 0 mg.kg-1; 4 mg.kg-1;
8 mg.kg-1; 12 mg.kg-1; 16 mg.kg-1
y 20 mg.kg-1. Pasados los seis meses, se tomaron muestras
de suelo a dos profundidades (0 a 15 cm y 15 a 30 cm), así como de raíces,
tallos y hojas, para determinar las concentraciones de Cd. Se analizaron los
factores de bioacumulación y traslocación para conocer si el genotipo evaluado
es hiperacumulador o exclusor de Cd. En los resultados se pudo comprobar que a
medida que se incrementaba la dosis de Cd aplicado aumentó la concentración
biodisponible en el suelo. Las hojas presentaron mayor concentración de Cd,
seguido por las raíces y los tallos. El comportamiento de la planta de cacao
con factores de bioacumulación del Cd mayor de 1 y de translocación menor a 1,
corresponden a una planta fitoacumuladora. Se concluye que el clon evaluado
AS-CP-2661 no transfiere el metal de la raíz hacia el tallo y las hojas, en
dosis aplicada en el suelo menores de 8 mg.kg-1.
Palabras claves: Acumulación, disponibilidad, inceptisol,
translocación, suelos ácidos.
EFFECTS OF THE APPLICATION OF CADMIUM TO THE SOIL
IN COCOA PLANTS OF THE CLONE AS-CP 2661
ABSTRACT
The aim of this study was to evaluate The
maximum absorption of cadmium (Cd) in different organs of the cocoa plants was
evaluated, as well as to determine the bioaccumulation and translocation
presented by the clone AS-CP 26-61, when applying different concentrations of
Cd in the soil. A completely randomized design was used, with six treatments
and three repetitions. The soil used was from the Almirante district, Bocas del
Toro, extracted to a depth of 30 cm. The soil was treated with diluted CdSO4
and applied to the surface in doses of 0 mg.kg-1; 4 mg.kg-1;
8 mg.kg-1; 12 mg.kg-1; 16 mg.kg-1 and 20 mg.kg-1.
After six months, soil samples were taken at two depths (0 to 15 cm and 15 to
30 cm), as well as roots, stems and leaves, to determine Cd concentrations.
Bioaccumulation and translocation factors were analyzed to find out if the evaluated
genotype is Cd hyperaccumulator or excluder. According to the results, it was
possible to verify that as the doses of Cd applied doses increased, the
concentrations of bioavailable Cd in the soil increased. The leaves presented
the highest Cd concentration, followed by roots and stems. The cocoa plant
behavior with Cd bioaccumulation factors greater than 1 and translocation
factors less than 1, corresponds to a phytoaccumulator plant. It is concluded
that the evaluated clone AS-CP-2661 does not transfer the metal from the root to the stem and leaves, in doses applied to the soil
of less than 8 mg.kg-1.
Keywords: Accumulation, availability, acid soils,
inceptisol, translocation.
INTRODUCCIÓN
Importancia
económica del cultivo de cacao
La planta de cacao, Theobroma
cacao L., pertenece a la
familia de las Malváceas, especie descrita por Linneo en el 1753 (Avendaño et
al., 2013). La especie, originaria de la Amazonía, se cultiva en más de 50
países de regiones tropicales de cuatro continentes (África, América, Asia y
Oceanía), 23 de ellos en América.
En todos
estos países donde se cultiva el cacao, tiene gran importancia económica,
social, ambiental y particularmente cultural, e impulsa las economías
(Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura/Organización
Mundial de la Salud [FAO/OMG], 2014; Arvelo Sánchez
et al., 2017). Es destacable que en muchas partes del mundo es cultivado por
pequeños agricultores, contribuyendo de esta manera al desarrollo rural
(Lehmann et al., 2014). Siendo así, su producción representa una de las
principales fuentes de ingreso para más de 50 millones de personas,
contribuyendo al incremento del PIB de estos países (López, 2020).
La comercialización del grano de
cacao es afectada por la presencia de concentraciones altas de metales pesados
(entre ellos el Cd), lo que perjudica a los productores de países que cultivan
el grano de cacao, entre estos Panamá. En general, los valores de contenido de
Cd en los granos de cacao reportados a través de América Latina y el Caribe
(ALC) y otras partes del mundo, superan las regulaciones presentadas en el
reglamento de la Unión Europea (UE) aplicados en enero del 2019 por la cual
afectará a los productores de cacao en la región (Meter et al., 2019; Engbersen
et al., 2019).
Para lo antes expuesto, la UE
488/2014 (UE, 2014) incluye para niveles máximos de Cd los derivados del
chocolate que se presentan a continuación: chocolate de leche con sólidos de
cacao inferiores a 30% una concentración de Cd de 0,1 mg.kg-1;
chocolate con sólidos de cacao inferiores al 50% y chocolates con leche con
sólidos de cacao superiores o iguales al 30%, una concentración de Cd de 0,3 mg.kg-1.
Chocolates con sólidos de cacao superiores o iguales al 50%, 0,8 mg.kg-1;
cacao en polvo un nivel de concentración de Cd de 0,6 mg.kg-1.
Existen muchos factores (p.ej.,
edafoclimáticos y fisiológicos) que influyen en la disponibilidad de los
metales pesados, por la toxicidad de ellos que están clasificados químicamente
en leves, medios y altamente toxico, entre estos últimos está Cd, Pb y Hg, por
la cual no lo modifica ni el suelo ni la genética de la planta. De igual
manera, estas propiedades pueden influir sobre el impacto ambiental que pueden
tener los metales regulando su disponibilidad o manteniéndolos en la fase
residual o unido a la materia orgánica, lo que hace reducir su impacto al tener
menor posibilidad de ser absorbidos por la planta (Bravo
et al., 2014; Casteblanco, 2018).
Entre las principales características
que se relacionan con la movilidad y disponibilidad de los metales pesados en
el suelo se encuentran el pH, la materia orgánica (MO), el contenido de
arcilla, los óxidos, los carbonatos y el potencial redox (Alloway, 2013; Barraza et al., 2017; Argüello et al.,
2019). Por otra parte, Alloway (2013) menciona
que las concentraciones en el suelo de Cd de origen geológico no superan 1,0 mg.kg-1
encontrando niveles de 16,3 mg.kg-1, que se asocian a
procesos de meteorización y tipo de materia parental.
Se debe tomar en cuenta algunas herramientas
que nos ayuden a conocer cuánto acumulan o translocan las concentraciones de Cd
por la planta, es por eso que se consideraron dos factores principales: Factor
de bioacumulación con siglas en inglés (FBC) y traslocación de la planta (FT).
Factor de bioacumulación y traslocación de la
planta
La absorción de metales pesados por
la planta puede depender de diversos factores tanto químicos como físicos
(p.ej., textura superficial de la hoja, condiciones ambientales) que pueden
llevar a una bioacumulación o traslocación del metal (Cd) dentro de la planta (Shahid et al., 2017) y el ingreso del Cd se puede dar
por absorción foliar y/o radical (Song et al., 2020).
Además de las propiedades del suelo mencionada, uno de los mayores problemas en
la planta de cacao es su capacidad de fitoacumular el Cd (Antoine et al., 2017;
AbuShady et al., 2017).
El factor de bioacumulación (FBC) se
utiliza como indicador de la capacidad de captación que presenta una planta a
un metal pesado (Cd) presente en el sistema (Sut-lohmann
et al., 2020). Si el FBC es mayor a 10 se considera potencialmente
hiperacumuladora, si es mayor a 1 se considerada como acumuladora del Cd, en
cambio sí es menor a 1 este factor es considerado como exclusora (Verbruggen et
al., 2009).
Por otro lado, el factor de
traslocación (FT), es la capacidad de transportar los metales pesados desde las
raíces hasta la parte aérea de la planta, pudiendo interpretarse si el factor
FT si es mayor a 1 la planta de cacao presenta una gran capacidad para
movilizar el Cd desde la raíz a la hoja o al tallo (Dinu et al., 2020).
El material genético mejorado que se
utilizó en esta investigación es el codificado como colección Panamá (AS-CP
26-61) fino de aroma, que puede ser de gran interés para los productores de
Panamá, por sus alto rendimiento y calidad (Gutiérrez,
2020). El genotipo mejorado, fue injertado sobre el patrón IMC-67 (peruano)
resistente a muchas enfermedades (Hidalgo, 2014).
Este genotipo mejorado (AS-CP 26-61) puede alcanzar una altura de 2,5 m, con
ramas de color marrón, presenta hojas de 34,5 cm de largo de color verde claro
con ausencia de antocianinas, la semilla húmeda expresa una coloración blanca y
una pigmentación de color blanca para la flor. La semilla presenta una forma
elíptica, mientras el fruto es rugoso, con pesos mayores a 627 g, encontrando
más de 33 semillas por frutos (Gutiérrez, 2020).
Estudio similar al nuestro se
realizó en Perú, por investigadores como Arévalo-Hernández et al. (2021) en
donde se determinó las altas concentraciones de Cd en diferentes genotipos de
plantas de cacao (ICT-1292, PH-17, CCN-51, ICS-39 y TSH-565).
Del
mismo modo, Arévalo-Gardini et al. (2017) investigaron la distribución y
acumulación de metales pesados en hojas y granos de cacao concluyendo que las
plantaciones con diversidad de clones de cacao muestran diferencias en la
acumulación de Cd tanto en hojas como en granos.
Lo anteriormente expuesto sugiere
que utilizar material de cacao genéticamente mejorado puede ser una estrategia
para disminuir la concentración de Cd en la planta, derivando a la calidad del
grano que puede ayudar a los pequeños productores a mejorar la economía en esa
región de Bocas del Toro. Es por esto se propuso evaluar la bioacumulación y
traslocación de la concentración de Cd en la planta de cacao del clon AS-CP 26-61,
al aplicar diferentes concentraciones de Cd en el suelo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Ubicación
del sitio del estudio
El ensayo de investigación fue
realizado durante el año 2020 a 2021 en una casa de vegetación semi controlada,
donde se utilizó un suelo proveniente de un área representativa cultivados con
cacao del distrito de Almirante y cuyas características fisicoquímicas y
materia orgánica (MO) se presentan en el Cuadro 1.
El
suelo fue tratado con CdSO4 diluyendo con agua tipo II y aplicando
en la superficie las diferentes dosis (T1: 0 mg de Cd.kg-1
de suelo; T2: 4 mg de Cd.kg-1 de suelo; T3: 8 mg de Cd.kg-1
de suelo; T4: 12 mg de Cd.kg-1 de suelo; T5: 16 mg de Cd.kg-1
de suelo; T6: 20 mg de Cd.kg-1 de suelo).
Metodología
de muestreo y preparación de muestras en el laboratorio
A
los seis meses de aplicados cada tratamiento, se tomaron muestras de suelos a dos
profundidades (0 a 15 cm y 15 a 30 cm). En ellas se eliminaron las raicillas,
piedras o cualquier material que podía alterar los análisis. Las mismas fueron
secadas al aire y trituradas en un mortero de agatha y pasadas a través de un
tamiz de malla de nylon de diámetro de 2 mm. Este suelo fue utilizado para
conocer los elementos biodisponibles e intercambiables sin incluir el Cd. Para
este metal se tomó el suelo retenido en el tamiz de diámetro de 2 mm y separado
en otra malla con diámetro de 0,063 mm tomando en cuenta la guía de muestreo de
suelos del Ministerio del Ambiente (MINAM), 2014.
Para
el muestreo de las hojas se utilizaron cinco hojas sanas de cada una de ellas
próxima al ápice por cada tratamiento y repetición, utilizando metodologías de
Puentes et al. (2016). Las hojas, tallos y raíces fueron lavadas con agua
ultrapura (tipo II) y secadas en la estufa a 60° C durante 48 horas, para
posterior determinar la concentración de Cd a cada parte de la planta.
Determinación
de pH, materia orgánica, variables químicas y textura en el suelo
El pH se determinó por potenciometría con la relación
1:2,5 (suelo-agua) utilizando técnicas descritas por Teixeira et al. (2017). La
MO se realizó mediante metodología del carbono del suelo a través del método
propuesto por Walkley y Black (1934). El N total se
realizó por digestión Kjeldahl (Bremner y Mulvaney,
1983). Para la extracción de elementos biodisponibles (Cu, Fe, Zn, Mn, Cd)
y los cationes como Ca, Mg y K se utilizó la solución extractora Mehlich 3,
tomando una relación suelo-agua 1:10 (Mehlich, 1984).
Fue cuantificada por espectrofotómetro de absorción atómica de fuente continua
de alta resolución de técnicas por llama (FAAS). El Al intercambiable se
extrajo con solución extractora KCl 1M, según Díaz-Romeu
y Hunter (1978). La capacidad de intercambio catiónico efectivo (CICe) se
realizó mediante la sumatoria de bases Ca, Mg, K +Al. Por otro lado, el
porcentaje de saturación de aluminio (Sat. Al %) se determinó mediante el
cociente de (Al (%)/CICe * 100). El análisis físico granulométrico de textura
del suelo se determinó mediante la metodología de
Bouyoucos (1962).
Las
concentraciones totales de Cu, Zn, Fe, Mn, Cd, K, Ca y Mg en suelo, hojas,
frutos y granos de cacao se evaluaron por extracción asistida con microondas
utilizando reactivos en concentraciones puras de HNO3 y HCl en una
relación 3:1 y posteriormente analizadas por espectrofotometría de absorción
atómica de fuente continua de alta resolución de técnicas por llama, según
metodologías EPA 3051A (United States Environmental
Protection Anency [USEPA], 2007).
Para mantener una confiabilidad en los datos obtenidos
en el análisis, se pudo determinar la exactitud y precisión (Cuadro 2) por
medio de los límites de detección (LOD) y límites de cuantificación (LOQ) por
cada elemento evaluados del equipo de absorción atómica de fuente continua.
El factor bioacumulador (BCF) se determinó como la
relación de la concentración del Cd en la planta y la concentración del Cd
biodisponible en el suelo (Sut-lohmann et al., 2020).
Donde:
BCF es el factor de bioacumulación; CC es la concentración del elemento (Cd) en
la planta y en el suelo biodisponible (mg.kg-1). Si
FBC>10 indica que la planta es hiperacumuladora. Si FBC>1 se considera
acumuladora, y si el factor FBC<1 se considera exclusora.
El
factor de traslocación (TF) en la planta se determinó de la siguiente forma: El
cociente de la concentración del metal (Cd) hoja o tallo (fuste) del árbol de
cacao y la concentración del Cd de la raíz (Dinu et
al., 2020).
Donde:
FT es el factor de traslocación; CC es el elemento (Cd) en las hojas, tallo y
raíz en (mg.kg-1). Si FT >1 indica que la planta
presenta una gran capacidad para movilizar el Cd desde la raíz a la hoja o
tallo.
Análisis
estadísticos
Para
verificar las diferencias entre tratamientos, los datos fueron evaluados por
análisis de varianza y las medias de sus tratamientos fueron comparadas por la
prueba LSD Fisher P<0,05 estadísticas descriptivas (medias, coeficientes de
variación). Por otra parte, se realizaron correlaciones de Pearson en variables
de suelo y partes de la planta (hojas, tallos y raíces), con el propósito de
conocer el efecto del incremento de las dosis en estas variables.
Se
realizaron gráficos de barras para el Cd extraído en suelo (Total y
biodisponible) por cada profundidad y concentración de Cd en la planta (hojas,
tallos y raíces). Los análisis fueron realizados usando el software InfoStat
versión 2008 (Di Rienzo et al., 2015).
RESULTADOS
Y DISCUSIÓN
Concentración
de Cd total y biodisponible en el suelo
Las concentraciones totales y biodisponibles de Cd
aumentan con las dosis crecientes de Cd aplicado al suelo (Figura 1). El nivel
de Cd en el suelo sin tratar fue inferior al valor promedio de 0,50 mg.kg-1
para suelos agrícolas, señalado por Kabata-Pendias (2010) y de 0,43 mg.kg−1
establecido por la Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos
(USEPA, 2002). Estudios realizados por Bowie y Thornton (1985) en suelos
agrícolas, encontraron en suelos sin tratar concentraciones de Cd en el suelo
de 1 a 2 mg.kg-1.
A
pesar de que las aplicaciones de Cd fueron realizadas en la superficie, la capa
más profunda de suelo mostró aumentos importantes. Las concentraciones de Cd
biodisponibles siguieron una tendencia similar a la del Cd total.
El
aumento del Cd total aplicado en la superficie pudo haber afectado en las capas
más profundas debido a que el suelo utilizado mantuvo un bajo contenido de MO
del suelo (1,4% Snoeck et al., 2016) lo cual pudo haber afectado la
biodisponibilidad de la concentración del Cd, ya que la movilidad del metal
pesado depende de varios factores p.ej., el pH y la MO del suelo; (Kabata –
Pendias, 2004; Huertos y Baena, 2008; Kabata-Pendias, 2010; Rosas-Patiño et al.,
2017).
El
Cd está ligado estrechamente al contenido de la MO del suelo, la cual forma
complejos organometálicos, inmovilizando la absorción de éstos por las plantas
(Arévalo-Gardini et al., 2016).
En
algunos países donde se realizaron estudios de Cd en el suelo, se pudo
demostrar que niveles elevados de Cd que superan la concentración máxima
adicionada en este estudio, pueden ser de origen antrópicas y otras naturales
p.ej. Inglaterra y Gales 0,7-41 mg.kg-1
(McGrath y Loverland, 1992); USA 0,16-41 mg.kg-1 (Burt et
al., 2003).
Niveles
de concentraciones de Cd en hojas, tallos y raíces de cacao
A
pesar de que el Cd no es un elemento esencial para la planta, este estudio
ayuda a comprender la importancia que tiene este metal en la absorción y acumulación
en las partes de la planta (hojas, tallos y raíces de cacao).
Las
concentraciones de Cd en las partes de la planta en estudio aumentaron a medida
que se incrementaban las dosis aplicadas en hojas>raíces<tallos. Las
máximas concentraciones en hojas, raíces y tallo fueron en torno a 12, 9 y 6 mg.kg-1,
respectivamente, en dosis aplicada de Cd en el suelo de 16 mg.kg-1
(Figura 2).
Otro estudio señala que la mayor concentración de Cd
total lo tiene las raíces>tallos>hojas (Llatance et al., 2018). Estudios
realizados por Torres y Otiniano, (2021) en cinco diferentes genotipos de cacao
informaron que la mayor acumulación de Cd lo presentaron las raíces de cacao.
El
Cd y el Zn son algunos de los elementos que las plantas absorben en mayor
cantidad a través de las hojas por ser metales muy móviles en el suelo
(Intawongse y Dean, 2006). Algunos autores, como Engbersen et al. (2019),
demostraron que el orden de absorción del Cd varía con el genotipo cultivado.
Esto mismo fue divulgado por Song et al. (2020), quienes mencionan que la menor
o mayor concentración de Cd en la planta de cacao, está influenciado por el
material genético utilizado. Por esta razón, se debe tomar en cuenta el
portainjerto para los estudios, ya que juegan un factor muy importante en la
absorción de los metales pesados (Albacete et al., 2015; Lewis et al., 2018)
aunque hace falta realizar comparaciones con otros tipos de clones de cacao.
Factor
de bioacumulación y traslocación de la planta
El factor de bioacumulación (FBC) y factor
de translocación (FT) son indicadores críticos para evaluar la capacidad de una
planta para acumular metales (Yazdanbakhsh et al., 2020).
En ambas profundidades estudiadas,
el FBC llega a decrecer a medida que aumentan las dosis aplicadas en el suelo,
manteniendo una tendencia cuando sobrepasa la dosis de Cd de 8 mg.kg-1.
Esto pudo deberse al proceso de hormésis (refiriéndose al proceso en que la
exposición a una dosis baja de un agente químico que es dañino en una
concentración más altas induce un beneficio sobre la célula o el organismo;
Calabrese et al., 2007). Este factor de translocación (FT) presentó valores muy
interesantes ya que, al aumentar las dosis de Cd aplicadas al suelo, el FT en
las hojas se incrementó hasta llegar a la dosis de 12 mg.kg-1.
Mientras que, en los tallos se incrementó a medida que se aumentaba la dosis de
Cd aplicada al suelo (Cuadro 3).
Tomando la dosis aplicada de Cd 12
mg.kg-1 en ambas profundidades y los factores evaluados,
podemos interpretar que el FBC es mayor a 1 y el FT es menor a 1. Este genotipo
evaluado se comporta como una planta fitoacumuladora o fitoextractora (Baker,
1981; Clemente Huachen et al., 2021) y no transfiere la concentración de Cd
absorbido en las raíces hacia su parte aérea (Alvarado et al., 2011).
CONCLUSIONES
·
Al aplicar dosis crecientes de Cd en el suelo,
ayudó a comprobar la movilidad del metal pesado desde la dosis baja a la más
alta.
·
La mayor acumulación de Cd que obtuvo la planta
de cacao la presentó en las hojas, seguido de las raíces y tallos.
·
Tomando como referencia el factor de
bioacumulador en la planta (mayor a 1), el Clon mejorado AS-CP 2661 se
considera como una planta fitoacumuladora o fitoextractora, absorbiendo el
contaminante (Cd) por las raíces, pero no logra movilizarlo hacia el tallo y
hojas ya que el factor de transferencia o traslocación es menor a 1.
·
Altos contenidos de Cd en el suelo (mayores de
12 mg.kg-1) pueden provocar la alta transferencia del
metal hacia las partes aéreas de la planta (hojas y tallos).
·
Se debe realizar ensayos similares, utilizando
otros tipos de genotipos mejorados y evaluando otros patrones de injertos para
conocer si aumentando las dosis de concentraciones del Cd u otro metal pesado
puede afectar el comportamiento de absorción de la planta.
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