GÉNERO Agrotis OCHSENHEIMER, 1816 (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE)

Y SU IMPORTANCIA COMO PLAGAS DE CULTIVOS HORTÍCOLAS[1]

 

Javier E. Pittí C.[2]; Rubén D. Collantes G.[3]

 

RESUMEN

La familia Noctuidae (Lepidoptera), comprende especies plaga de importancia en cultivos estratégicos para la seguridad alimentaria y nutricional (SAN), así como para el comercio local y las agroexportaciones. El género Agrotis Ochsenheimer, 1816, llamados comúnmente “gusanos cortadores”, es uno de los principales problemas luego de la siembra o trasplante en hortalizas y pueden ocasionar la muerte de varias plántulas. El presente trabajo consiste en una revisión sistemática sobre dichos insectos y su importancia como plaga en cultivos hortícolas. Para ello, se consultó un total de 53 referencias relacionadas con la materia, abarcándose aspectos relevantes como taxonomía, especies reconocidas, daños que ocasionan en los cultivos y alternativas de manejo recomendadas. De acuerdo con los resultados, el género Agrotis está constituido por más de 300 especies reconocidas, destacando en el continente americano Agrotis ipsilon (Hufnagel, 1766), Agrotis malefida Guénée, 1852 y Agrotis robusta (Blanchard, 1852). Entre los cultivos más afectados por las larvas están papa, tomate, hortalizas de hoja y cebolla; en este último las larvas pueden ascender al follaje para alimentarse. Entre las alternativas de manejo integrado de plagas (MIP) recomendadas, se tienen el monitoreo de adultos mediante trampas de luz, siendo el umbral de acción cinco especímenes por trampa; el control cultural eliminando arvenses y colocando cebos; como enemigos naturales, se tienen los parasitoides de las familias Ichneumonidae (Hymenoptera) y Tachinidae (Diptera), así como organismos entomopatógenos (hongos y nematodos); respecto al control químico, indoxacarb y cipermetrina son algunos ingredientes activos utilizados, pero como último recurso.

 

Palabras clave: Cebolla, gusano cortador, MIP, plántulas, trasplante.

 

 

GENUS Agrotis OCHSENHEIMER, 1816 (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE)

AND ITS IMPORTANCE AS PESTS OF HORTICULTURAL CROPS

 

ABSTRACT

Family Noctuidae (Lepidoptera) includes pest species of importance in strategic crops for food and nutrition security (FNS), as well as for local trade and agro-exports. The genus Agrotis Ochsenheimer, 1816, commonly called “cutworms”, is one of the main problems after planting or transplanting vegetables and can cause the death of several seedlings. This work consists of a systematic review of these insects and their importance as pests in horticultural crops. To do this, a total of 53 references related to the subject were consulted, covering relevant aspects such as taxonomy, recognized species, damage they cause to crops and recommended management alternatives. According to the results, the genus Agrotis is made up of more than 300 recognized species, of which Agrotis ipsilon (Hufnagel, 1766), Agrotis malefida Guénée, 1852 and Agrotis robusta (Blanchard, 1852) stand out in the American continent. Among the crops most affected by larvae are potatoes, tomatoes, leafy vegetables and onions; In the latter the larvae can ascend to the foliage to feed. Among the recommended integrated pest management (IPM) alternatives, there are monitoring of adults using light traps, with the action threshold being five specimens per trap; cultural control by eliminating weeds and placing baits; As natural enemies, there are parasitoids of the Ichneumonidae (Hymenoptera) and Tachinidae (Diptera) families, as well as entomopathogenic organisms (fungi and nematodes); Regarding chemical control, indoxacarb and cypermethrin are some used active ingredients, but as the last option.

 

Key words: Cutworm, IPM, onion, seedlings, transplant, vegetables.

 

 

INTRODUCCIÓN

La familia Noctuidae es considerada el grupo de Lepidoptera más biodiverso y de suma importancia, debido a los impactos económicos ocasionados por sus formas inmaduras denominadas larvas o comúnmente llamadas “gusanos” (Parra et al., 2014). En estudios desarrollados en Chile, se identificaron las 13 especies de artrópodos de mayor importancia como plagas agrícolas y forestales, destacando la familia Noctuidae con cinco especies: Agrotis ipsilon (Hufnagel, 1766), Copitarsia turbata (Herrich-Schaeffer, 1855), Feltia (= Agrotis) subterranea (Fabricius, 1794), Helicoverpa zea (Boddie, 1850) y Peridroma saucia (Hübner, 1808) (Klein y Waterhouse, 2000).

 

Entre los rubros afectados por larvas del género Agrotis Ochsenheimer, 1816, se tienen arroz, cebolla, solanáceas, hortalizas de hoja y cucurbitáceas (Ríos y Baca, 2006; Muştu et al., 2021; Marquínez et al., 2022). Cerca del 93% de la población panameña consume diariamente 158 g de arroz, siendo la base de la dieta (Sánchez-Galán, 2020); la papa está compuesta por agua, almidón, minerales, vitaminas (B11, B2, B6, A, C, H y K) y es la principal fuente energética para más de dos mil millones de personas en países en vías de desarrollo (Panamá América, 2012), siendo junto con la cebolla los principales cultivos en Tierras Altas, Chiriquí (Herrera et al., 2021). Se estima que los productores de esta parte del territorio nacional producen 400 mil quintales (18,4 mil t) de cebolla al año (70% del consumo nacional); mientras que en papa a nivel nacional se producen 600 mil quintales (27,6 mil t) (Vásquez, 2023).

 

Respecto a los ajíes y pimentones, son producidos en varias regiones del país, siendo importantes en la gastronomía panameña y aportan fibra, antioxidantes, ácido fólico, carotenos, betacarotenos, vitaminas (A, C, K, E, B1, B2, B3 y B6) y minerales (fósforo, hierro, magnesio y potasio) (Instituto de Mercadeo Agropecuario [IMA], 2021). De modo similar, el consumo de hortalizas como repollo y brócoli brinda aportes nutricionales relevantes en la dieta (IMA, 2021) y las cucurbitáceas como melón y sandía son rubros estratégicos en materia de agroexportaciones (Berrío, 2023).

 

Actualmente, se encuentra en ejecución el proyecto de Investigación e Innovación en el Manejo del cultivo de Cebolla en Tierras Altas, Chiriquí (Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá [IDIAP], 2022a), el cual contempla entre sus objetivos identificar las especies de insectos asociados a estos rubros estratégicos; encontrándose especies depredadoras (Collantes et al., 2023c; Collantes-González y Santos-Murgas, 2023), parasitoides (Collantes et al., 2023b), polinizadoras (Collantes et al., 2023a), omnívoras (Collantes et al., 2021) y fitófagas (Collantes et al., 2022a, b; Collantes, 2023), destacando en este último grupo afectaciones causadas por larvas de Agrotis ipsilon (Figura 1) (Collantes, 2021).

 

 

Lo anterior deja de manifiesto que, cualquier problema en materia fitosanitaria que esté relacionada con estos cultivos de SAN merece ser estudiado. El presente trabajo tuvo por objetivo desarrollar una revisión sistemática sobre el género Agrotis y su importancia como plaga en hortalizas. Para ello, se consultó un total de 53 referencias relacionadas con la materia, cubriéndose aspectos como taxonomía, especies relevantes, daños que ocasionan en los cultivos y alternativas de manejo recomendadas.

 

 

DESARROLLO

Taxonomía y ciclo de vida del género Agrotis

El género Agrotis es de amplia distribución mundial (excepto en los polos), comprendiendo unas 321 especies reconocidas (Global Biodiversity Information Facility [GBIF], 2024). Según San Blas (2014), las especies de Agrotis se caracterizan por la forma de la vesica genital del macho; la cual es un tubo alargado, membranoso y escobinado, con una banda basal espinosa. Esto corresponde con el appendix bursae de la genitalia femenina, más larga que el corpus bursae y gira de una a varias veces dentro del abdomen (Common, 1954).

 

 

De acuerdo con Lafontaine (2004), se tienen estos caracteres de diagnóstico: en los genitales masculinos, vesica larga y en forma de bucle, con una hinchazón basal con numerosos lóbulos y ausencia de divertículos medial y apical; ápice del aedeagus en forma de gancho en el lado derecho; válvula con hinchazón redonda diferenciada entre la base del clásper y la costa; appendix bursae de los genitales femeninos largas y en forma de bucle, correspondientes a la vesica del aedeagus.

 

Más en detalle, San Blas y Barrionuevo (2013), redescribieron la especie Agrotis robusta (Blanchard, 1852), la cual había sido confundida con otra especie cercana, Agrotis malefida Guénée, 1852 y elaboraron una clave para identificar adultos macho y hembra de A. robusta, A. malefida y A. ipsilon; además de presentar una ilustración del hábito (en donde se observa la predominancia del color marrón oscuro en el cuerpo) y la genitalia de cada especie (Figura 2).

 

Otros caracteres que ayudan a identificar las especies de Agrotis son la antena masculina nunca doblemente biserrada, la banda costal del ala anterior del mismo color que el fondo del ala anterior o más oscura (nunca más clara) y la línea posmedial del ala anterior sin proyecciones basales fuertes en la mitad posterior. Además, se han propuesto tres grupos de especies: edmondsi, fausta y robusta (GBIF, 2024).

 

Adicionalmente, según GBIF (2024), las especies de Agrotis se pueden diferenciar de otros géneros de Noctuidae sudamericanos por los siguientes caracteres:

·      Aedeagus con la mitad posterior esclerotizada y la mitad anterior ligeramente esclerotizada, casi membranoso en algunas especies, confundiéndose con el bulbus ejaculatorius (grupo fausta)

·      Aedeagus proyectado hacia la vesica de la siguiente manera: una franja dorsal con la mitad posterior proyectada ventro-lateralmente por el margen derecho, una franja ventrolateral derecha y una franja cercana a esta última, a modo de banda con 1/3 posterior formando un 1/4 de una espiral.

·       Vesica con divertículo basal derecho presente o ausente en algunas especies.

·      Vesica con divertículos posbasal, medial, subapical y apical ausentes.

·      Vesica sin cornuti.

·      Tergo ocho esclerotizado como un rectángulo longitudinal, ligeramente estrechado anteriormente, con un área membranosa anterior y una banda anterior ligeramente esclerotizada y proyectada lateralmente.

 

Recientemente, se ha descrito el subgénero Papuagrotis Vink & Zilli, 2022, el cual contiene tres especies de Papúa, Nueva Guinea: Agrotis (Papuagrotis) habbemae Vink & Zilli, 2022, A. (P.) bintangus Vink & Zilli, 2022 y A. (P.) minutus Vink & Zilli, 2022; ocupándose, como en los demás casos, caracteres morfológicos internos y externos de los adultos para la identificación (Vink et al., 2022). Este hallazgo remarca la necesidad de continuar investigando la taxonomía del género, lo cual también contempla trabajos de secuenciación genómica (Garretas et al., 2018; Wawman, 2023).

 

Por otro lado, las larvas de Agrotis también poseen caracteres de diagnóstico que permiten diferenciarlas entre especies, como la sutura adfrontal, los gránulos de la cutícula, el tamaño y posición de los tubérculos setáceos respecto al espiráculo (Es) en los segmentos abdominales, por mencionar algunos (Oliver y Chapin, 1981) (Figura 3).

 

 

 

Respecto al ciclo de vida, Capinera (2006), ilustró el de A. ipsilon, el cual, en condiciones de Canadá, varía entre 35 y 60 días; pudiendo darse entre una y cuatro generaciones o más por año, dependiendo del clima predominante del lugar. El autor indicó además que los adultos tienen una expansión alar de 40 a 55 mm y un periodo de preoviposición de siete a 10 días; siendo las hembras capaces de colocar hasta 1900 huevos distribuidos en grupos.

Así mismo, los huevos eclosionan de tres a seis días luego de la puesta, tras lo cual pueden darse de cinco a nueve estadios larvales, siendo lo común seis o siete (Cuadro 1); durando esta etapa entre 20 y 40 días, la cual está fuertemente influenciada por la temperatura (27° C es la óptima) y los estadios larvales I – V se desarrollan mejor con humedades más altas (Capinera, 2006).

 

 

Otro aspecto importante en la etapa adulta de las polillas es la dieta. Force et al. (2023), determinaron que, en machos adultos, la calidad de la dieta está estrechamente relacionada con la madurez reproductiva; encontrando que, una alimentación rica en azúcares como la glucosa, fructosa y sacarosa, acompañada de sodio (presente en aguas encharcadas visitadas por las polillas), mejoran el desarrollo de las glándulas sexuales accesorias; además de facilitar que a partir del tercer día estén en condiciones de aparearse.

 

Especies de Agrotis de importancia agrícola y daños en los cultivos

De acuerdo con Lafontaine (2004), dos de las especies de mayor importancia económica como plagas en Norteamérica son Agrotis ipsilon y A. orthogonia Morrison, 1876; las cuales, junto con otras especies de los géneros Peridroma, Euxoa y Feltia, son frecuentes en áreas agrícolas y se reconocen fácilmente sus larvas, pero solamente los hábitos y hospedantes han sido reportados para pocas especies. A. ipsilon cuenta con un amplio rango de plantas hospedantes, como alfalfa, trébol, algodón, arroz, sorgo, fresa, remolacha azucarera, tabaco, cereales y gramíneas (Capinera, 2006).

 

Otras especies de importancia económica en el continente americano son Agrotis (= Feltia) experta (Walker, 1869), A. malefida y A. robusta, siendo la última confundida con frecuencia con A. malefida y con A. ipsilon (San Blas y Barrionuevo, 2013); para lo cual se recomienda consultar la clave de identificación de especies del género para Suramérica elaborada por San Blas (2014). Los cultivos afectados por estas especies son papa, tomate, tabaco, algodón, acelga, leguminosas, por citar algunos (San Blas, 2014).

 

Como se ilustró previamente (Figura 1), afectan principalmente las plántulas jóvenes. Las larvas cortan los tallos a ras del suelo, provocando la muerte de las plántulas; larvas pequeñas producen raspado de tallos debilitándolos y comprometiendo el crecimiento normal. Ante la presencia de malezas, el cultivo puede ser más susceptible de ser atacado por los gusanos cortadores (Instituto Interamericano de Cooperación para la Agricultura [IICA], 2010).

 

Alternativas de Manejo Integrado de Plagas (MIP) recomendadas para Agrotis

Al confrontar problemas en campo con Agrotis, resulta complicado porque las larvas permanecen enterradas en el suelo durante el día, siendo más activas por la noche; además de que las plantas hospedantes también tienen un efecto en el desarrollo y capacidad reproductiva de Agrotis, encontrándose que el repollo chino (Brassica rapa subsp. pekinensis), es apropiada para el establecimiento y multiplicación de la plaga (Lee et al., 2023), por lo que, al momento de implementar estrategias de manejo para otras plagas (como la rotación e incorporación de repollo en el campo), es necesario considerar estos aspectos.

 

En el manejo integrado de plagas (MIP), además de las labores culturales, se pueden considerar alternativas como el uso de insecticidas botánicos, agentes de control biológico, reguladores de crecimiento y nanopartículas (Yangchan et al., 2022). Como prácticas culturales para prevenir el ataque de Agrotis, se tienen el arado profundo en época seca, la utilización de materia orgánica bien descompuesta, rotación de cultivos, manejo de fechas de siembra, cultivos intercalados (Triticum aestivum L., Linum usitatissimum L. y Sinapis alba L.), eliminación manual de huevos y larvas y trampas de luz para adultos, no tener cultivos hospedantes cercanos y cultivar clavel chino o marigold (Tagetes spp.), en los límites del campo (Joshi et al., 2020).

 

Como insecticidas botánicos para Agrotis, se tienen el extracto acuoso de la flor de Tagetes erecta L., la cual entre sus componentes naturales tiene piretrina que sirve para controlar varias plagas (Mishra et al., 2023). También, el aceite esencial de cáscara de limón posee propiedades insecticidas potenciables al aplicar nanotecnología en su formulación (Ahmed et al., 2023). Así mismo, en Egipto se evaluó para controlar larvas de A. ipsilon el extracto en etanol de Nigella sativa L. (comino negro), subproducto de la recolección de semillas rico en compuestos fenólicos; lo cual representaría un insecticida sustentable aprovechando un desperdicio agrícola (Farouk et al., 2023).

 

Otro uso posible para los aceites esenciales es el de atrayentes de polillas adultas. Plantas como el romero, la manzanilla y el geranio contienen componentes que son atractivos para machos y hembras de Agrotis y Spodoptera (Ibrahim et al., 2023); además, es meritorio señalar que dichas especies vegetales son de amplia distribución y están presentes tanto en ambientes agrícolas como en áreas urbanas y periurbanas, por lo que son insumos relativamente fáciles de conseguir a bajo costo.

 

Por otro lado, los nemátodos entomopatógenos de los géneros Heterorhabditis y Steinernema (Nematoda: Rhabditida), han demostrado ser eficaces aliados y una alternativa más sustentable frente al uso de plaguicidas de síntesis (Kumar et al., 2022; Ghoneim et al., 2023). En Panamá, se ha trabajado la bioprospección y conservación de cepas nativas de nemátodos entomopatógenos en diversos agroecosistemas (Candanedo-Lay et al., 2020); con miras a su posible aplicación para el control de plagas de importancia agrícola como A. ipsilon (IDIAP, 2022b). También se puede controlar A. ipsilon con formulaciones de Bacillus thuringiensis (Constantino, 2020).

 

Otro agente de control biológico que ha demostrado ser eficaz para el control de Agrotis ha sido el Agrotis segetum granulovirus (AgseGV); el cual, mediante un modelo matemático depredador-presa entre A. segetum (Denis & Schiffermüller, 1775) y Zea mays L. (maíz), permitió demostrar que, si la tasa de incremento del virus aumenta, el coeficiente de depredación de A. segetum sobre el maíz disminuye (Maulana et al., 2020). En este sentido, también se han encontrado otras especies de virus, como el Agrotis exclamationis nucleopolyhedrovirus (AgexNPV) (Wennmann et al., 2014).

 

Respecto al uso de insecticidas, Lezcano et al. (2004), indicaron que los ingredientes activos indoxacarb y cipermetrina demostraron ser eficaces para el control de A. ipsilon; mientras que Pittí et al. (2019), mediante ensayos de laboratorio con Periplaneta americana L., 1758 (Blattodea: Blattidae), determinaron que el indoxacarb y el piretroide deltametrina eran sinérgicos y se podría potenciar su efecto insecticida para controlar plagas, reduciendo así las dosis de ingrediente activo, derivando ello en un menor costo por control químico y menor riesgo de afectación a organismos que no son objeto de control.

 

Por su parte,  García-Gutiérrez et al. (2012), recomendaron insecticidas a base de fermentos de Saccharopolyspora spinosa Mertz y Yao, 1990, los cuales en combinación con el virus de poliedrosis nuclear resultan ser sinérgicos para el control de Lepidoptera y Diptera, sin comprometer especies parasitoides; sin embargo, el spinosad (producto derivado de S. spinosa), es tóxico para las abejas (Apis mellifera L.), por lo que es necesario tomar las debidas precauciones al momento de su utilización. Por otro lado, se ha encontrado que las larvas de Agrotis tienen tolerancia a algunos insecticidas, mediante la presencia de bacterias simbiontes presentes en su tracto digestivo (ElKraly et al., 2023) o también gracias a enzimas como la Glutatión S transferasas (Yang et al., 2023).

 

En cuanto a las nanopartículas, se ha encontrado que algunos actinomicetos son capaces de biosintetizar nanopartículas de plata (bio-AgNPS), las cuales tienen un efecto muy tóxico sobre A. ipsilon en comparación con la formulación original de nitrato de plata; es decir, que se puede controlar las poblaciones del insecto utilizando dosis bajas del innovador insecticida nanocompuesto sintético, disminuyendo el impacto ambiental y la resistencia de las plagas a plaguicidas comunes al causar cambios enzimáticos e histológicos en los individuos tratados (El-Enain et al., 2023).

 

En lo referido a enemigos naturales, se tienen: parasitoides de huevos Trichogramma pretiosum Riley, 1879 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) y Telenomus sp. (Hymenoptera: Scelionidae); parasitoides de larvas Linnaemya comta (Fallén, 1810), Gonia lineata Macquart, 1851, Eucelatoria heliothis Sabrosky, 1981 y Architas cirphis Curran, 1927 (Diptear: Tachinidae), Cotesia marginiventris (Cresson 1865), C. (= Apanteles) congregata (Say, 1836), Meteorus sp. (Hymenoptera: Braconidae), Ophion flavidus Brulle, 1846 (Hymenoptera: Ichneumonidae) y Conura (= Spilochalcis) femorata (Fabricius, 1775) (Hymenoptera: Chalcididae); depredadores como Polistes sp. (Hymenoptera: Vespidae), Zelus sp. (Hemiptera: Reduviidae) y Podisus sp. (Hemiptera: Pentatomidae) (Constantino, 2020).

 

CONCLUSIONES

·      El género Agrotis sigue siendo una plaga de importancia en diversos rubros, en especial en hortalizas como la cebolla, la papa y cultivos de hoja como la lechuga y el repollo. Esto amerita que, desde el establecimiento hasta la cosecha, se mantenga un monitoreo activo de los insectos y establecer umbrales de acción (por ejemplo, cinco especímenes adultos por trampa de luz o aplicar alternativas de control al detectarse los primeros daños por corte en campo.

 

·      Por otro lado, el desarrollo de estrategias nanotecnológicas podría contribuir con un manejo sostenible de estas plagas, a razón de disminuir la dosis de ingredientes activos (como la cipermetrina y el indoxacarb, que suelen ser utilizados por su eficacia); reduciendo además fenómenos de resistencia mediante el aprovechamiento de sinergias entre diferentes compuestos. Es necesario continuar ampliando este campo de investigación en áreas estratégicas como las Tierras Altas de Chiriquí.

 

·      Si bien lo anterior deja de manifiesto las mejoras a desarrollar en los sistemas productivos, se requiere contar con la participación activa de los productores, a fin de validar y empoderar a los mismos con agrotecnologías que sean económicamente viables, ambientalmente responsables y socialmente justas.

 

REFERENCIAS

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AGRADECIMIENTOS

            Al Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá (IDIAP), por el apoyo brindado mediante el Proyecto de Investigación e Innovación en el Manejo del Cultivo de Cebolla en Tierras Altas, Chiriquí (501.A.1.60).

 



[1]Recepción: 04 de enero de 2024. Aceptación: 04 de abril de 2024. Proyecto IDIAP 501.A.1.60: Investigación e Innovación en el Manejo del Cultivo de Cebolla en Tierras Altas, Chiriquí.

[2]Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá (IDIAP), Estación Experimental de Cerro Punta, Chiriquí, Panamá. Ph.D. Biología de Organismos. e-mail: pittjavier28@hotmail.com; ORCID iD: https://orcid.org/0000-0003-0776-8795

[3]IDIAP, Estación Experimental de Cerro Punta, Chiriquí, Panamá. Ph.D. Agricultura Sustentable.                            e-mail: rdcg31@hotmail.com; ORCID iD: https://orcid.org/0000-0002-6094-5458