UN
ANÁLISIS CERCANO DE HAPLOTIPOS UNIPARENTALES EN LAS RAZAS GUAYMÍ Y GUABALÁ DE PANAMÁ[1]
Axel Villalobos-Cortés[2];
Hilda Castillo[3];
Selma Franco-Schafer[4]
RESUMEN
El análisis del ADN
mitocondrial (mtADN) se ha consolidado como una herramienta central en la
investigación en genética molecular, especialmente en estudios de diversidad e
historia poblacional en animales. Gracias a su alto polimorfismo y al gran
número de copias por célula, permite obtener datos con rapidez, incluso a
partir de material antiguo. Por otra parte, el análisis de haplogrupos del
cromosoma Y ha aportado nuevas perspectivas sobre la diversidad genética bovina
desde el punto de vista paterno. El objetivo de este estudio fue identificar
haplotipos mitocondriales y del cromosoma Y en las razas criollas Guaymí y
Guabalá de Panamá. Se analizó un fragmento de la región hipervariable D-loop
del mtADN y siete marcadores del cromosoma Y. Los resultados permitieron
describir la presencia de marcadores uniparentales en ambas razas. Se concluye
que la ascendencia materna de las razas procede del tronco Ibérico,
especialmente del sur de España, y de forma indirecta del tronco africano. La
raza Guabalá muestra una firma genética paterna no observada hasta ahora en
otras razas.
Palabras
clave: Bioinformática, biotecnología, conservación, ganadería, marcadores
moleculares.
A CLOSER ANALYSIS OF THE UNIPARENTAL HAPLOTYPES IN THE GUAYMI AND
GUABALA RACES OF PANAMA
ABSTRACT
Mitochondrial DNA (mtDNA)
analysis has established itself as a key tool in molecular genetics research,
particularly in investigations of population diversity and evolutionary history
in animals. Owing to its high polymorphism and the abundance of copies per
cell, mtDNA enables efficient data retrieval, even from degraded or ancient
samples. In parallel, the study of Y chromosome haplogroups has provided
complementary insights into bovine genetic diversity from a paternal
perspective. The aim of this study was to characterize mitochondrial and Y
chromosome haplotypes in the Guaymí and Guabalá creole cattle breeds of Panama.
A fragment of the hypervariable D-loop region of mtDNA and seven Y chromosome
markers were analyzed. The findings allowed for the identification of
uniparental markers in both breeds. Results indicate that the maternal lineage
of these breeds traces back to the Iberian trunk, particularly southern Spain,
with possible indirect influence from African lineages. Notably, the Guabalá
breed exhibits a paternal genetic signature not previously reported in other
cattle breeds.
Keywords: Bioinformatics, biotechnology, conservancy, livestock, molecular
markers.
INTRODUCCIÓN
Los bovinos criollos americanos (Bos taurus)
procedentes de los viajes desde España y Portugal, descienden directamente del
Aurochs salvaje (Bos primigenius), domesticado durante la revolución
agrícola en el periodo neolítico (Rouse, 1977; Beja-Pereira
et al., 2006). Datos arqueológicos
sugieren que este proceso de domesticación fue muy complejo y de origen
múltiple con introgresión de genes (por lo menos en algunas regiones) de razas
locales y africanas, introducidas por vía marítima, generando una importante
variabilidad genética, particularmente en las razas del sur de Europa (Beja-Pereira
et al., 2006).
Se ha evidenciado el legado genético del
ganado ibérico al igual que otras influencias como africana a la composición
genética de los bovinos criollos en el continente americano. Ya sea de manera
directa a través de las razas portuguesas y españolas, o por influencia
indirecta de razas como la Gabú y Bafata de Guinea-Bissau la
Muturú de Nigeria y las razas egipcias Baladi y Menoufis, con lo cual ofrece un
mejor marco de referencia y un mejor entendimiento de las migraciones e
introgresión de genes hacia el nuevo mundo (Ginja et al., 2019).
El
análisis del ADN mitocondrial (mtADN) es una técnica que se ha instaurado como
eje central de la investigación en genética molecular, particularmente de la
diversidad e historia de poblaciones de animales (Groeneveld et al., 2010). Los Haplotipos
mitocondriales como el T1, T1a, T2 y T3 han sido reportados en ganado criollo
como el Criollo de Chihuahua, Pampa Chaqueño y Texas Longhorn, siendo el T1a
asociado a las razas africanas (Ginja
et al., 2009; Lenstra et al., 2014; Ginja et al., 2019). Debido a su
alto polimorfismo, los datos se pueden obtener rápidamente, además, el alto
número de copias incrementa la probabilidad de recobrar ADN de material
antiguo.
La interpretación de
los datos de mtADN se ve facilitado por la transmisión materna y sin los
efectos de la recombinación, creando un agrupamiento jerárquico directo (Lenstra et al., 2012). Por otro lado,
el análisis de haplogrupos del cromosoma Y, ha permitido revelar otras
perspectivas sobre la diversidad genética, de las razas bovinas en el mundo
desde el punto de vista paterno (Li et
al., 2007; Ginja et al., 2009; Edwards et al., 2011). El cromosoma Y
es indicador sensitivo de eventos poblacionales de reciente data, como cuellos
de botella, efectos fundacionales y dispersión de la población (Edwards et al., 2011).
El estudio de polimorfismos en el fragmento
no recombinante del cromosoma Y representa una vía sencilla y expedita
de revelar y ponderar la mezcla entre razas y detectar migraciones mediadas por
el macho, repasar la historia paterna y rastrear líneas o familias de
fundadores individuales (Casanova et
al., 1985; Malaspina et al., 1990). En resumen,
mientras que las diversas variantes del mtADN se mantienen dentro del hato, las
del cromosoma Y dan información sobre el origen de los machos sobre la
base de introgresión de genes y el mejoramiento genético (MacHugh et al., 1997; Bradley et al., 1998).
El objetivo de este trabajo fue reportar algunos haplotipos mitocondriales y
cromosoma Y en razas criollas Guaymí y Guabalá en Panamá.
MATERIALES Y MÉTODOS
El análisis del
haplotipo del cromosoma Y se realizó utilizando una combinación de siete
marcadores específicos, un polimorfismo de inserción/deleción, indel (ZFY10),
un marcador de nucleótido simple, SNP (UTY19) y cinco microsatélites, STR
(DDX3Y1, BM861, INRA189, UMN0103 y UMN0307). Las condiciones de genotipado
fueron las descritas por Ginja et al.
(2009) y Pelayo et al. (2017).
Se estimaron los parámetros de diversidad genética para ambas razas utilizando
ADN mitocondrial y cromosoma Y. Se identificaron los haplotipos, se
determinó la frecuencia de cada uno y se calculó la diversidad haplotípica (H).
El número total de haplotipos de mtADN y la diversidad de haplotipos de mtADN
se estimaron para una región D-loop de 700 pb con GENALEX v6.053.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El haplotipo
identificado en ambas razas fue el T3. La media general de diversidad medida
como diversidad de haplotipos (H) y el número total de haplotipos de las razas
Guaymí y Guabalá, estimada mediante la región D-Loop fue 0,714 con un total de
11 haplotipos. Este valor fue mayor en el ganado Guaymí (H = 0,808; No.
Haplotipos = 8), y menor en la raza Guabalá (H = 0,620; No. Haplotipos = 3).
Los valores de diversidad H y el número de
haplotipos observados en la raza Guaymí (Cuadro 1) son mayores que los
observados por Ginja et al. (2019) en algunas razas criollas de América como la Caracú brasileña y Limonero
de Venezuela y algunas razas africanas como la Ankole-Watusi. En razas de la
India como Hariana y Gaolao también fueron reportadas con menores valores de
diversidad y número de haplotipos (Sharma et al., 2015).
Por otro lado, se reportan mayores valores de
diversidad en razas como la Blanco Orejinegro de Colombia, la Texas Longhorn de
Estados Unidos, y las Gabú y Bafata de Guinea-Bissau (Ginja
et al., 2019). En el caso de la raza
Guabalá, los valores de H son mayores a los observados en el Criollo Patagónico
argentino y menores a los del Senepol (Ginja et al., 2019). De los haplogrupos presentes en las razas
de bovinos reportadas por Di Lorenzo et al. (2016) 100% fue T3, tanto en la raza Guaymí como en la Guabalá, haplogrupo
considerado como una firma genética ancestral de las razas ibéricas en el
ganado criollo americano (Ginja et al., 2010).
Se han observado menores proporciones de este
haplogrupo en otras poblaciones de ganado criollo, tales como el Criollo
Argentino, Criollo de Chiapas, Pampa Chaqueño, Caracú, Baja California, que
oscilan entre 50% y 95% (Ginja et al., 2010; Lenstra et al., 2014). Sin detectar el haplogrupo T1 en las razas
Guaymí y Guabalá, relacionado a eventos de domesticación de las razas africanas
y que también se ha atribuido su influencia en la formación de razas ibéricas (Bonfiglio
et al., 2012); el haplogrupo T1 si se
ha observado en otras razas criollas de América como Pampa chaqueño, Criollo de
Baja California, Texas Longhorn entre otras (Ginja et al., 2010; Lenstra
et al., 2014; Di Lorenzo et al., 2016).
Aunque no se observó este haplogrupo en las razas panameñas, se manifiesta la
influencia de las razas africanas de manera indirecta por la ascendencia
ibérica, como la reportada por Ginja et al. (2019), donde muestra esta relación, mediante el
análisis de correspondencias con microsatélites por parte de las razas
africanas, Gabú, Bafatá, Baladí, Muturú y Menoufis con las razas panameñas,
particularmente en la Guabalá.
En cuanto a la diversidad haplotípica paterna, la
media general fue de (H = 0,359; No. Haplotipos = 4). La raza Guabalá presentó
los mayores valores de diversidad (H = 0,500; No. Haplotipos = 2), siendo estos
menores a los reportados en razas como Criollo Yacumeño de Bolivia, Blanco
Orejinegro de Colombia y Criollo Ecuatoriano, pero mayores que el Criollo
Santandereano de Colombia y Criollo Caracú Brasileño. Los valores de diversidad
de criollo Guaymí fueron (H = 0,219; No. Haplotipos = 2), siendo mayor a los
reportados en raza sintética Senepol, pero menor a la mayoría de las razas
criollas estudiadas en América (Ginja et al., 2010; Ginja et al., 2019). Los
niveles bajos de diversidad genética en el cromosoma Y se deben
probablemente a los esquemas de reproducción en la que se han seleccionado y
utilizado pocos machos con la producción de una gran cantidad de descendencia (Hellborg
& Ellegren, 2004; Di Lorenzo
et al., 2016).
La proporción haplotípica del cromosoma Y en
las razas Guaymí y Guabalá se muestran en la Figura 1. Sin identificar el
haplotipo Y1, que es predominante en las razas del norte de Europa y del norte
de España; este tiene una baja frecuencia en los toros del sudoeste asiático y
es portado por descendientes machos de importaciones europeas (Edwards
et al., 2011).
En la raza Guaymí, el haplotipo H3Y3
(Y3-245-156-88-116/124-149) fue el más frecuente, con un 88% de los individuos,
mientras que el H23Y2 (Y2-249-158-102-132-149) tuvo una menor representación.
En la raza Guabalá, ambos haplotipos, H13Y2 y H2Y3, se encontraron en igual
proporción. Una particularidad que resalta en siete toros Guabalá dentro del
estudio es que provienen de un linaje (Y2-245-158-102-132-149) que no se
observa en ninguna otra raza hasta el momento (Ginja et al., 2019). El haplogrupo Y2 es común en Europa
Central y del Sur, con una zona de transición bien definida en Europa Central (Edwards
et al., 2011; Lancioni et al., 2016).
El haplogrupo Y3 se ha identificado en algunas razas de Etiopia, China y
América del Sur (Di Lorenzo et al., 2016) y también en razas africanas, India y el sureste asiático (Edwards
et al., 2011; Ginja et al.,
2019; Ganguly et al., 2020).
Es evidente que el haplotipo Y2 presente en los
criollos panameños tengan un aporte relevante de las razas Ibéricas desde su
llegada al istmo centroamericano a principios del siglo XVI (Archivo
General de Indias, 1521). En cuanto al
haplogrupo Y3, es muy probable que los toros criollos Guaymí y Guabalá tengan
el aporte de las razas africanas por vía indirecta de las razas europeas (Edwards
et al., 2011; Lancioni et al., 2016; Ginja et al., 2019).
Es poco probable que las poblaciones criollas
panameñas hayan tenido influencia directa de razas cebuinas, como así lo
señalan estudios realizados por diversos autores donde se evaluó la proporción
de mezcla y distancias genéticas entre razas con marcadores microsatélites (Villalobos
et al., 2010; Delgado et al., 2011; Martínez et al., 2012); sin embargo, Ganguly et al. (2020) reportan el haplotipo H3Y3 en 20 ejemplares de la raza Khillar en las regiones de Mahastra y Karnataka de la India, presente en la raza
Guaymí y el H2Y3 reportado en 5 ejemplares de la raza Dangi en las regiones de
Guyarat y Mahastra de la India, presente en la raza Guabalá (Ginja et
al., 2019; Gangouly et al., 2020). La
raza Khillar es una de las poblaciones más diversificadas de la India, esta
tiende a ser una raza tradicional que lleva linajes de cromosoma Y
distintos con el alelo típico de BM861 de 158 pb, características del ganado
taurino. Por otro lado, la Dangi, que se origina en una región cercana a la
Khillar presenta este mismo alelo y que al estar presente en Bos taurus
como señala Ganguly et al. (2020),
podría ser un caso de homoplasia (Estoup et al., 2002). Ambas razas, nativas de la India, se
encuentran en las proximidades de los centros de domesticación del Bos
indicus, que luego por las migraciones de pastores hacia el este de Asia,
el suroeste de Asia, Europa y los países africanos entre 4000 y 1300 años antes
del presente, los llevó a una mezcla entre las poblaciones de cebú y taurinas (Magee
et al., 2014).
CONCLUSIONES
·
Mediante la
colaboración internacional, con el uso de marcadores uniparentales, para la
detección de haplotipos ancestrales en poblaciones de ganado bovino panameño.
Se establece que la ascendencia materna de ambas razas proviene del tronco
Ibérico, particularmente del sur de España y probablemente de forma indirecta
del tronco africano.
·
La raza Guabalá
posee una firma genética paterna que no ha sido observada en otras razas hasta
el momento. Las razas criollas de ganado bovino deben ser estudiadas y
caracterizadas con mayor profundidad a nivel de genoma y promover su
integración en programas de conservación y mejoramiento genético.
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AGRADECIMIENTO
Este trabajo emana
del proyecto financiado por LISBOA-01-0145-FEDER-016647 con el apoyo de Animal
Breeding Consulting S.L., Córdoba, España. Parcialmente financiado por
Universidad de California, Davis, VELOGEN S.L., Madrid, España y por el Grupo
Referencia LAGENBIO del Gobierno de Aragón; Auspiciado por Instituto de
Innovación Agropecuaria de Panamá (IDIAP), la Secretaría Nacional de Ciencia,
Tecnología e Innovación (SENACYT), al igual que al Sistema Nacional de
Investigación (SNI).